Adaların ABD'ye devredilmesinin ardından yeni bir yönetim kimliğine ihtiyaç duyulmuştur. 17 Mayıs 1921'de yürütme emriyle kabul edilen bayrak, bu ihtiyacı karşılamak üzere tasarlanmıştır. Bayrağın tasarımında ABD Büyük Devlet Mührü'ndeki kartal figürü esas alınmış; ancak kartalın göğsündeki kalkan ulusal mühürdeki formdan kısmen sadeleştirilerek uyarlanmıştır. Kartalın sol pençesinde üç ok — adaların üç ana adasını simgeleyerek — tutulurken, sağ pençesinde zeytin dalı barışı temsil etmektedir. Kartalın her iki yanına, adaların İngilizce adı olan Virgin Islands'ın baş harflerinden oluşan koyu mavi renkli 'V' ve 'I' harfleri yerleştirilmiştir.
Bayrağın kabulünün ardından geçen on yıllar boyunca ada yönetiminde köklü değişiklikler yaşanmıştır. Başlangıçta adalar Deniz Kuvvetleri Bakanlığı tarafından yönetilirken, 1931'den itibaren İçişleri Bakanlığı'na devredilmiştir. 1927 yılında ada sakinlerine ABD vatandaşlığı verilmesi önemli bir hak kazanımı olmuştur. 1954'te kabul edilen Virgin Islands Organic Act (Virjin Adaları Organik Yasası), adaların kendi yasama ve yürütme organlarını kurmasına olanak tanımıştır. 1970'te yapılan değişiklikle ada sakinleri, kendi valilerini doğrudan seçme hakkı kazanmış; bu gelişme özerkliğin önemli bir adımı olarak tarihe geçmiştir. Tüm bu süreçler boyunca bayrak, adaların federal sisteme entegrasyonunu ve aynı zamanda kendine özgü kimliğini simgelemeye devam etmiştir.
Günümüzde ABD Virjin Adaları bayrağı, adanın resmi törenlerinde ve kamu binalarında her zaman ABD ulusal bayrağıyla birlikte asılmaktadır. Federal protokol gereği, ABD bayrağının sol tarafında ya da daha yüksek bir konumda yer alması zorunludur. Bu uygulama, adaların bağımlı bölge statüsünü ve anakaraya olan bağını görsel olarak sürekli hatırlatır. Yerel halk arasında bayrak güçlü bir kimlik sembolü haline gelmiş; spor etkinliklerinden kültürel festivallere kadar pek çok alanda coşkuyla kullanılmaktadır.
